歴史や文化に関するさまざまなテーマを設け、博物館資料や館外の文化財を展示しています。４室あり、２ヶ月程度で展示替えをします。
黒田家資料を中心に紹介する企画展示室２（黒田記念室）の「黒田家名宝展示」のコーナーでは、例年１月、２月に「国宝 刀 名物『圧切長谷部』」、「国宝 太刀 名物『日光一文字』」も展示します。
展示室は、常設展示、企画展示、特別展示の3つのパートに分かれています。
常設展示
常設展示と企画展示の２つに分かれています。常設展示（2,121平方メートル）は、「ＦＵＫＵＯＫＡ アジアに生きた都市と人びと」をテーマに福岡の歴史と民俗を紹介しています。企画展示は本館所蔵の資料や市内外の文化財を、学芸員の設定したテーマに沿って定期的に展示替しています。
常設展示
「FUKUOKA アジアに生きた都市と人びと」をテーマとし、福岡の歴史と人々のくらしを紹介しています。展示は、11のコーナーに分かれています。始まりと締めくくりのコーナーは、多くの人が知る福岡の代表的な文化遺産がテーマ。コーナー１では、国宝 金印「漢委奴国王」、コーナー11では「博多祇園山笠」について取り上げています。
企画展示
特別展示
日本や世界各地の歴史や文化に関する多種多彩なテーマの展覧会を、年間５～６本開催します。
体験学習室（みたいけんラボ）
アジア各地のおもちゃや楽器、衣服、生活の道具などがあります。自由に手にとったり、音を出したりして下さい。友達どうしや親子でゲームをしたり、民族衣装を着て写真を撮ったり、さまざまな体験ができます。
